Une légende raconte qu'à la nuit tombée, une prestigieuse école de Tokyo devient le royaume de fantômes et autres créatures invraisemblables, les "Midnighters".

Le professeur Layton vient d'être contacté par la cantatrice Janice Quatlane car celle-ci dit avoir aperçu sa meilleure amie dans le corps d'une fillette de 7 ans.

À Tokyo, dans le quartier populaire de Shinjuku, pendant les fêtes de Noël. Alors que le froid a envahi la ville, Gin, un homme bourru, Miyuki, un adolescent fugueur et Hana, un travesti, vivent ensemble dans les rues de la ville.

Le maléfique Bison se lance à la recherche des plus grands combattants de la planète. Son but : les asservir pour garnir l'armée de son organisation en vue de la domination du monde.

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